Identificazione guidata dai dati dei potenziali vettori del virus Zika

Introduzione

Nel 2014, il virus Zika è stato introdotto in Brasile e ad Haiti, da dove si è diffuso rapidamente in tutte le Americhe. Nel gennaio 2017, oltre 100.000 casi sono stati confermati in 24 diversi Stati del Brasile(http://ais.paho.org/phip/viz/ed_zika_cases.asp), con un gran numero di segnalazioni da molte altre contee del Sud e del Centro America(Faria et al., 2016). Originariamente isolato in Uganda nel 1947, il virus è rimasto poco conosciuto fino a quando non ha iniziato a diffondersi nel Pacifico meridionale, compreso un focolaio che ha colpito il 75% degli abitanti dell’isola di Yap nel 2007 (49 casi confermati) e oltre 32.000 casi nel resto dell’Oceania nel 2013-2014, il più grande focolaio prima delle Americhe (2016-presente) (Cao-Lormeauet al., 2016; Duffy et al., 2009). La sindrome di Guillian-Barré, una patologia neurologica associata all’infezione da virus Zika, è stata riconosciuta per la prima volta in questo periodo (Cao-Lormeauet al., 2016). Analogamente, è stato riscontrato un aumento della microcefalia neonatale correlato all’aumento dei casi di Zika in Brasile nel 2015 e nel 2016(Schuler-Faccini et al., 2016). Per questo motivo, nel febbraio 2016, l’Organizzazione Mondiale della Sanità ha dichiarato l’epidemia del virus Zika americano un’emergenza sanitaria pubblica di interesse internazionale.

Nonostante la sua importanza per la salute pubblica, l’ecologia della trasmissione del virus Zika è stata poco compresa fino a poco tempo fa. Si presume che Aedes aegypti e Ae. albopictus siano i principali vettori dovuti all’associazione epidemiologica con il virus Zika(Messina et al., 2016), l’isolamento virale e gli esperimenti di trasmissione con popolazioni di campo (specialmente in Ae. aegypti[Haddow et al., 2012; Boorman e Porterfield, 1956; Haddow et al., 1964]), e l’associazione con i relativi arbovirus (ad es. virus della febbre dengue, virus della febbre gialla). Le previsioni sulla potenziale estensione geografica del virus Zika negli Stati Uniti, e le stime associate per la dimensione della popolazione vulnerabile, si basano quindi principalmente sulle distribuzioni di Ae. aegypti e Ae. albopictus, che si estendono congiuntamente attraverso il sud-ovest, la costa del Golfo e le regioni medio-atlantiche degli Stati Uniti(Centers for Disease Control and Prevention, 2016). Abbiamo ragionato, tuttavia, che se nelle Americhe esistono altre zanzare attualmente non identificate come Zika-competenti, allora queste proiezioni potrebbero essere troppo limitate e quindi ottimisticamente di parte. Inoltre, recenti studi sperimentali mostrano che la capacità di Ae. aegypti e Ae. albopictus di trasmettere il virus varia significativamente tra le popolazioni di zanzare e le regioni geografiche(Chouin-Carneiro et al., 2016), con alcune popolazioni che mostrano bassi tassi di diffusione anche se il titolo virale iniziale dopo l’inoculazione può essere elevato(Diagne et al., 2015). Ciò suggerisce che in alcune località altre specie possono essere coinvolte nella trasmissione. L’epidemia su Yap, ad esempio, è stata causata da una specie diversa, Ae. hensilli(Ledermann et al., 2014). I virus strettamente correlati della famiglia dei Flaviviridae sono vettori di oltre nove specie di zanzare, in media (vedi dati supplementari). Pertanto, poiché il virus Zika può essere associato a più specie di zanzare, abbiamo ritenuto necessario sviluppare un elenco più completo dei potenziali vettori Zika.

Il gold standard per identificare i vettori competenti della malattia richiede l’isolamento del virus dalle zanzare raccolte sul campo, seguito dall’inoculazione sperimentale e dall’indagine di laboratorio sulla diffusione virale nell’organismo e nelle ghiandole salivari(Barnett, 1960; Hardy et al., 1983) e, quando possibile, la trasmissione di ritorno all’ospite vertebrato (ad esempio Komar et al., 2003). Purtroppo questi metodi sono costosi, spesso sottovalutano il rischio di trasmissione(Bustamante e Lord, 2010) e il tempo necessario per le analisi può ritardare il processo decisionale durante un’epidemia(Day, 2001). Per affrontare il problema dell’identificazione dei potenziali candidati vettoriali in un arco di tempo realizzabile, abbiamo quindi perseguito un approccio basato sui dati per identificare i vettori candidati, aiutato da algoritmi di machine learning per l’identificazione di modelli in dati ad alta dimensione. Se la propensione delle specie di zanzare ad associarsi al virus Zika è statisticamente associata ai tratti comuni delle zanzare, è possibile classificare le specie di zanzare in base al grado di rischio rappresentato dai loro tratti – un approccio comparativo simile all’analisi dei fattori di rischio in epidemiologia. Per esempio, si potrebbe costruire un modello per stimare la discrepanza statistica tra i tratti dei vettori noti (ad esempio, Ae. aegypti, Ae. albopictus e Ae. hensilli) e i tratti di tutti i possibili vettori. Sfortunatamente, questo approccio semplicistico fallirebbe inevitabilmente a causa della piccola quantità di dati disponibili (cioè, la dimensione del campione di 3). Così, abbiamo sviluppato un approccio indiretto che sfrutta le informazioni contenute nelle associazioni tra molte coppie virus-zanzare per informarci su associazioni specifiche. In particolare, il nostro metodo identifica i covariati associati alla propensione delle specie di zanzare a veicolare qualsiasi flavivirus. Da questo, abbiamo costruito un modello della rete di zanzare-flavivirus e poi abbiamo estratto da questo modello il profilo della storia della vita e l’elenco delle specie di zanzare che si prevede di associare al virus Zika, che consigliamo di testare sperimentalmente per la competenza del virus Zika.

Risultati

In totale, abbiamo identificato 132 coppie vettore-virus, composte da 77 specie di zanzare e 37 flavivirus. La maggior parte di queste specie erano specie Aedes (32) o Culex (24). Il nostro set di dati supplementari consisteva di altre 103 specie di zanzare sospettate di trasmettere i flavivirus, ma per le quali non esiste l’evidenza di un ciclo completo di trasmissione. Ciò ha portato a 180 potenziali coppie di zanzare-Zika su cui prevedere con il nostro modello addestrato. Come previsto, virus strettamente correlati, come i quattro ceppi di dengue, condividono molti degli stessi vettori e sono stati raggruppati nel nostro diagramma di rete(Figura 1). La distribuzione dei vettori ai virus è stata disomogenea, con alcuni virus vettori vettori di molte specie di zanzare e virus più rari vettori di una o due sole specie. Il virus con i vettori competenti più noti è stato il virus del Nilo occidentale (31 vettori di zanzare), seguito dal virus della febbre gialla (24 vettori di zanzare). In generale, i virus encefalici come il virus del Nilo occidentale sono stati trovati più comunemente vettori di zanzare Culex e i virus emorragici sono stati trovati più comunemente vettori di zanzare Aedes (vedi Gould e Solomon (2008) per ulteriori distinzioni all’interno di Flaviviridae)(Figura 1).10.7554/eLife.22053.003Figure 1.A diagramma di rete di vettori di zanzare (cerchi) e le loro coppie di flavivirus (rettangoli).le zanzare di Culex (azzurro) e soprattutto i virus encefalici (blu) sono più raggruppati rispetto ai virus Aedes (arancione) e ai virus emorragici (rosso). In particolare, il virus del Nilo occidentale è vettoriato sia dalla specie Aedes che da quella Culex. I vettori previsti di Zika sono mostrati da link in grassetto in nero. L’inserto mostra i vettori previsti di Zika e i nomi delle specie, ordinati in base ai punteggi di propensione del modello. I flavivirus inclusi sono il virus Banzi (BANV), il virus Bouboui (BOUV), i ceppi 1, 2, 3 e 4 del virus dengue (DENV-1,2,3,4), il virus Edge Hill (EHV), il virus Ilheus (ILHV), il virus della meningoencefalomielite del tacchino israeliano (ITV), Il virus dell’encefalite giapponese (JEV), il virus Kedougou (KEDV), il virus Kokobera (KOKV), il virus Kunjin (KUNV), il virus dell’encefalite della Valle di Murray (MVEV), il virus Rocio (ROCV), il virus di St. Louis encephalitis virus (SLEV), Spondwendi virus (SPOV), Stratford virus (STRV), Uganda S virus (UGSV), Wesselsbron virus (WESSV), West Nile Virus (WNV), virus della febbre gialla (YFV) e Zika virus (ZIKV).DOI:http://dx.doi.org/10.7554/eLife.22053.003

Il nostro insieme di modelli BRT addestrati sui comuni tratti vettoriali e virus ha previsto coppie di zanzare vettoriali e virus nel set di dati del test con elevata precisione (AUC = 0,92 ± 0,02; sensibilità = 0, 858 ± 0,04; specificità = 0,872 ± 0,04). A causa della non monotonicità e dell’esistenza di interazioni tra variabili predittrici all’interno del nostro modello, non si possono fare affermazioni generali sulla direzionalità dell’effetto. Pertanto, ci concentriamo sull’importanza relativa delle diverse variabili per la performance del modello. La variabile più importante per prevedere con precisione la presenza della coppia vettore-virus è stata il sottogenere delle specie di zanzare, seguito dall’intervallo continentale (ad esempio, i continenti in cui sono presenti le specie). Il numero di virus vettori di una specie di zanzara e il numero di vettori di zanzare di un virus sono stati rispettivamente la terza e la quinta variabile più importante. Non sorprende che questo suggerisca che, quando si controllano altre variabili, le zanzare e i virus con coppie vettori-virus più conosciute (cioè, più virus vettori vettori e più ospiti infetti, rispettivamente), hanno maggiori probabilità di far parte di una coppia prevista dal modello. I tratti ecologici delle zanzare, come l’habitat larvale e la tolleranza alla salinità, erano generalmente meno importanti della filogenesi o dell’intervallo geografico di una specie (Figura 2).10.7554/eLife.22053.004Figure 2.Variable importance by permutation, mediata su 25 modelli.Poiché alcune variabili categoriali sono state trattate come binarie dal nostro modello (cioè l’intervallo continentale), l’importanza relativa di ogni variabile binaria è stata sommata per ottenere l’importanza complessiva della variabile categoriale. I tratti delle zanzare e dei virus sono mostrati rispettivamente in blu e marrone. Le barre di errore rappresentano l’errore standard di 25 modelli.DOI:http://dx.doi.org/10.7554/eLife.22053.004

Applicato alle 180 coppie potenziali di zanzare-Zika, il modello prevedeva trentacinque vettori da classificare al di sopra della soglia (fissata al valore del vettore noto più basso), per un totale di nove vettori noti e ventisei nuovi vettori di zanzare previste di Zika(Tabella 1). Di questi vettori, c’erano ventiquattro specie di Aedes, nove specie di Culex, una specie di Psorophora e una specie di Runchomyia. I primi due vettori classificati del modello GBM per Zika sono i vettori più sospetti del virus di Zika, Ae. aegypti e Ae. albopictus.

Figura 1.Un diagramma di rete di vettori di zanzare (cerchi) e le loro coppie di flavivirus (rettangoli).Le zanzare di Culex (azzurro) e soprattutto i virus encefalici (blu) sono più raggruppati dei virus Aedes (arancione) e dei virus emorragici (rosso). In particolare, il virus del Nilo occidentale è vettoriato sia dalla specie Aedes che da quella Culex. I vettori previsti di Zika sono mostrati da link in grassetto in nero. L’inserto mostra i vettori previsti di Zika e i nomi delle specie, ordinati in base ai punteggi di propensione del modello. I flavivirus inclusi sono il virus Banzi (BANV), il virus Bouboui (BOUV), i ceppi 1, 2, 3 e 4 del virus dengue (DENV-1,2,3,4), il virus Edge Hill (EHV), il virus Ilheus (ILHV), il virus della meningoencefalomielite del tacchino israeliano (ITV), Il virus dell’encefalite giapponese (JEV), il virus Kedougou (KEDV), il virus Kokobera (KOKV), il virus Kunjin (KUNV), il virus dell’encefalite della Valle di Murray (MVEV), il virus Rocio (ROCV), il virus di St. Louis encephalitis virus (SLEV), Spondwendi virus (SPOV), Stratford virus (STRV), Uganda S virus (UGSV), Wesselsbron virus (WESSV), West Nile Virus (WNV), virus della febbre gialla (YFV) e Zika virus (ZIKV).DOI:
http://dx.doi.org/10.7554/eLife.22053.003

Figura 2.Importanza variabile per permutazione, in media su 25 modelli.Poiché alcune variabili categoriali sono state trattate come binarie dal nostro modello (cioè l’intervallo continentale), l’importanza relativa di ogni variabile binaria è stata sommata per ottenere l’importanza complessiva della variabile categoriale. I tratti delle zanzare e dei virus sono mostrati rispettivamente in blu e marrone. Le barre di errore rappresentano l’errore standard di 25 modelli.DOI:
http://dx.doi.org/10.7554/eLife.22053.004

Convalida del modello

I nostri modelli supplementari e primari sono generalmente concordi e la loro classificazione dei potenziali vettori del virus Zika è altamente correlata (ρ = 0,508 e ρ = 0,693 sulle previsioni grezze e soglia, rispettivamente). Come ci si potrebbe aspettare, il modello supplementare ha assegnato meno punteggi di bassa propensione(Appendice 1-figure 2), suggerendo che l’incorporazione di questa incertezza aggiuntiva nel set di dati di formazione ha eroso la capacità del modello di distinguere i collegamenti negativi. La performance del modello supplementare sui dati di prova (AUC = 0,84 ± 0,02), tuttavia, indica che l’incertezza aggiuntiva non ha impedito la performance del modello.

Quando sono stati addestrati su set di dati “leave-one-out”, tutti e tre i modelli sono stati in grado di prevedere i dati dei test con elevata accuratezza (AUC = 0,91, AUC = 0,91, AUC = 0,92 per i virus del Nilo occidentale, dengue e febbre gialla, rispettivamente). Le prestazioni sono variate quando i modelli sono stati convalidati a fronte di previsioni di “risultati noti”. Un modello addestrato senza virus del Nilo occidentale prevedeva vettori altamente collegati ragionevolmente bene (AUC = 0,69), tuttavia ha assegnato punteggi bassi a vettori più rari ‘noti’, come Culiseta inornata, che è stato associato solo con il virus del Nilo occidentale. Allo stesso modo, il modello addestrato sul dataset di dengue-omitted dati di formazione previsto dati e vettori di dengue stesso con alta precisione (AUC = 0,92). Mentre il modello addestrato senza febbre gialla si è comportato bene sui dati dei test, si è comportato male quando ha previsto i vettori del virus della febbre gialla (AUC = 0,47). A differenza dei virus del Nilo occidentale e della dengue, la maggior parte dei vettori noti della febbre gialla sono associati solo alla febbre gialla (cioè un singolo collegamento vettore-virus), e quindi sono stati completamente esclusi dai dati di formazione quando tutti i collegamenti della febbre gialla sono stati omessi. Inoltre, diverse specie di vettori sono del genere Haemagogus, che era completamente assente dai dati di formazione. Data l’importanza della filogenesi delle specie vettoriali nella previsione dei collegamenti tra vettore e virus, ne consegue che un set di dati con un nuovo sottogenere sarebbe difficile da prevedere per il modello, con conseguente bassa performance del modello. Le scarse prestazioni di questo modello dimostrano che l’incorporazione di tratti comuni e di ulteriori collegamenti tra vettori e virus migliora la previsione del modello. Quando i tratti non erano disponibili nel set di dati di formazione, le prestazioni del modello erano molto più basse, suggerendo che esiste un’associazione statistica tra i tratti di un vettore e la sua capacità di trasmettere un virus.

Discussione

Il virus Zika non ha precedenti tra gli arbovirus emergenti nella sua combinazione di grave pericolo per la salute pubblica, rapida diffusione e scarsa conoscenza scientifica. Particolarmente cruciale per la preparazione alla salute pubblica è la conoscenza dell’estensione geografica delle popolazioni potenzialmente a rischio e delle condizioni ambientali locali per la trasmissione, che sono determinate dalla presenza di vettori competenti. Finora, l’identificazione di ulteriori specie di vettori competenti è stata una priorità bassa perché il virus Zika è stato storicamente limitato geograficamente a una ristretta regione dell’Africa equatoriale e dell’Asia(Petersen et al., 2016), e i lievi sintomi dell’infezione hanno reso il suo raggio d’azione relativamente irrilevante a partire dagli anni ’50. Tuttavia, con la sua espansione relativamente recente e rapida nelle Americhe e la sua associazione con gravi disturbi neurologici, la previsione di potenziali vettori di malattia in aree non endemiche è diventata una questione di importanza critica per la salute pubblica. Identifichiamo queste potenziali specie vettoriali sviluppando un modello basato su dati che identifica le specie vettoriali candidate del virus Zika facendo leva sui dati relativi ai tratti dei vettori delle zanzare e dei loro flavivirus. Suggeriamo che il lavoro empirico dovrebbe dare priorità a queste specie nella loro valutazione della competenza vettoriale delle zanzare per il virus Zika.

Il nostro modello prevede che meno di un terzo dei potenziali vettori di zanzare del virus Zika sono stati identificati, con oltre venticinque specie di zanzare aggiuntive in tutto il mondo che potrebbero avere la capacità di contribuire alla trasmissione. La continua attenzione nella letteratura pubblicata su due specie note per la trasmissione del virus Zika(Ae. aegypti e Ae. albopictus) ignora il ruolo potenziale di altri vettori, travisando potenzialmente l’estensione spaziale del rischio. In particolare, quattro specie previste dal nostro modello come vettori competenti – Ae. vexans, Culex quinquefasciatus, Cx. pipiens e Cx. tarsalis – si trovano in tutti gli Stati Uniti continentali. Inoltre, le tre specie di Culex sono vettori primari del virus del Nilo occidentale(Farajollahi et al., 2011). Cx. quinquefasciatus e Cx. pipiens sono stati classificati al 3° e al 17° posto rispettivamente dal nostro modello, e insieme queste specie sono state le specie endemiche di più alto rango negli Stati Uniti dopo i vettori conosciuti(Ae. aegypti e Ae. albopictus). Cx. quinquefasciatus è stato precedentemente implicato come un importante vettore di flavivirus encefalico, in particolare il virus del Nilo occidentale e l’encefalite di St. Louis(Turell et al., 2005; Hayes et al., 2005), e un’ibridazione della specie con Cx. pipiens morde facilmente gli esseri umani(Fonseca et al., 2004). I dati empirici disponibili sulla competenza vettoriale di Cx. pipiens e Cx. quinquefasciatus sono attualmente misti, con alcuni studi che trovano prove di trasmissione del virus e altri no(Guo et al., 2016; Aliota et al., 2016; Fernandes et al., 2016; Huang et al., 2016). Questi risultati suggeriscono, in combinazione con le prove di effetti genotipi x genotipi significativi sulla competenza vettoriale di Ae. aegypti e Ae. albopictus a trasmettere Zika(Chouin-Carneiro et al., 2016), che la competenza vettoriale di Cx. pipiens e Cx. quinquefasciatus per il virus Zika potrebbe essere altamente dipendente dal background genetico dell’accoppiamento zanzara-virus, così come dalle condizioni ambientali locali. Così, considerando la loro natura antropofila e la loro vasta gamma geografica, Cx. quinquefasciatus e Cx. pip iens potrebbero potenzialmente giocare un ruolo maggiore nella trasmissione del virus Zika negli Stati Uniti continentali. Ulteriori ricerche sperimentali sulla competenza delle popolazioni di Cx. pipiens a trasmettere il virus Zika in un’area geografica più ampia sono quindi altamente raccomandate e dovrebbero essere considerate prioritarie.

I vettori previsti dal nostro modello hanno un intervallo geografico combinato molto più ampio di quello dei vettori attualmente sospettati di Zika(Figura 3), suggerendo che, se queste specie dovessero essere confermate come vettori, una popolazione più grande potrebbe essere a rischio di infezione da Zika rispetto a quella rappresentata dalle mappe che si concentrano esclusivamente su Ae. aegypti e Ae. albopictus. L’intervallo di Cx. pipiens comprende il Pacifico nord-occidentale e l’alto centro-occidentale, aree che non rientrano nell’intervallo noto di Ae. aegypti o Ae. albopictus(Darsie e Ward, 2005). Inoltre, Ae. vexans, un altro previsto vettore del virus Zika, si trova in tutti gli Stati Uniti continentali e la gamma di Cx. tarsalis si estende lungo tutta la costa occidentale(Darsie and Ward, 2005). Su scala più fine, queste specie utilizzano un insieme di habitat più diversificato, con Ae. aegypti e Cx. quinquefasciatus che si riproducono principalmente in contenitori artificiali, e Ae. vexans e Ae. albopictus che sono relativamente indiscriminati nei loro siti di riproduzione, compresa la riproduzione in siti naturali come buche di alberi e paludi. Pertanto, oltre alla più ampia regione geografica che supporta i potenziali vettori, questi risultati suggeriscono che sia le aree rurali che quelle urbane potrebbero servire come habitat per i potenziali vettori di Zika. Raccomandiamo test sperimentali di queste specie per la competenza a trasmettere il virus Zika, perché una conferma di questi vettori richiederebbe l’espansione degli sforzi di salute pubblica in queste aree attualmente non considerate a rischio.10.7554/eLife.22053.005Figure 3.Distribution maps of predicted vectors of Zika virus in the continental US.Maps of Aedes species are based on Centers for disease control and prevention (2016). Le distribuzioni di tutte le altre specie sono mappe georeferenziate di Darsie e Ward (2005).DOI:http://dx.doi.org/10.7554/eLife.22053.005

Mentre la trasmissione richiede un vettore competente, la competenza vettoriale non equivale necessariamente al rischio di trasmissione o informa la capacità vettoriale. Ci sono molti fattori biologici che, insieme alla competenza vettoriale positiva, determinano il ruolo di un vettore nella trasmissione della malattia. Per esempio, anche se le zanzare Ae. aegypti sono vettori efficienti del virus del Nilo occidentale, preferiscono nutrirsi di esseri umani, che sono ospiti a testa morta per la malattia, e quindi hanno un basso potenziale di servire come vettore(Turell et al., 2005). Psorophora ferox, sebbene previsto dal nostro modello come potenziale vettore del virus Zika, avrebbe probabilmente un ruolo limitato nella trasmissione perché raramente si nutre di esseri umani(Molaei et al., 2008). Inoltre, la competenza del vettore è dinamica e può essere mediata da fattori ambientali che influenzano lo sviluppo virale e l’immunità delle zanzare(Muturi e Alto, 2011). Pertanto, la nostra lista di potenziali vettori di Zika rappresenta un punto di partenza completo, che dovrebbe essere ulteriormente ristretto dal lavoro empirico e dalla considerazione dei dettagli biologici che incidono sulle dinamiche di trasmissione. Dati i gravi effetti collaterali neurologici dell’infezione da virus Zika, iniziare con il metodo più conservativo di previsione vettoriale assicura che il rischio non sia sottovalutato e permette alle agenzie di salute pubblica di interpretare la possibilità di trasmissione di Zika date le condizioni locali.

Il nostro modello serve come punto di partenza per razionalizzare gli sforzi empirici per identificare le aree e le popolazioni a rischio di trasmissione del virus Zika. Mentre il nostro modello consente previsioni guidate dai dati sull’area geografica a potenziale rischio di trasmissione di Zika, per la validazione del modello è necessario un successivo lavoro empirico che indaghi la competenza del vettore Zika e l’efficienza della trasmissione è necessario per la validazione del modello e per informare le future analisi delle dinamiche di trasmissione. Ad esempio, nonostante la sua bassa efficienza di trasmissione in alcune regioni geografiche(Chouin-Carneiro et al., 2016), Ae. aegypti è antropofilo(Powell e Tabachnick, 2013), e può quindi rappresentare un rischio maggiore di trasmissione del virus Zika da uomo a uomo rispetto alle zanzare che mordono una più ampia varietà di animali. D’altra parte, le specie di zanzare che preferiscono alcuni ospiti in ambienti rurali sono note per alterare i loro comportamenti alimentari per mordere ospiti alternativi (ad esempio, umani e roditori) in ambienti urbani, a causa dei cambiamenti nella composizione della comunità ospitante(Chaves et al., 2010). Fattori ambientali come le precipitazioni e la temperatura influenzano direttamente le popolazioni di zanzare e determinano la densità dei vettori in una data area(Thomson et al., 2006), un importante fattore di rischio di trasmissione. Inoltre, fattori socio-economici come il tipo di abitazione e lo stile di vita possono diminuire il contatto delle popolazioni con i vettori delle zanzare e ridurre il rischio di trasmissione all’uomo (Moreno-Madriñáne Turell, 2017). Un’efficace modellazione del rischio e la previsione dell’espansione del raggio d’azione del virus Zika negli Stati Uniti dipenderà dalla convalida dello stato vettoriale di queste specie, così come dalla risoluzione dei dettagli comportamentali e biologici che incidono sulle dinamiche di trasmissione.

Sebbene abbiamo sviluppato questo modello tenendo presente il virus Zika, le nostre scoperte hanno implicazioni per altri flavivirus emergenti e contribuiscono alla metodologia recentemente sviluppata applicando metodi di apprendimento automatico alla previsione di agenti sconosciuti di malattie infettive. Questa tecnica è stata utilizzata per prevedere i serbatoi di roditori di malattia(Han et al., 2015) e i portatori di pipistrelli dei filovirus(Han et al., 2016) attraverso l’addestramento di modelli con dati specifici per l’ospite. Il nostro modello, tuttavia, incorpora dati aggiuntivi costruendo una rete di vettori-virus che viene utilizzata per informare le previsioni delle associazioni di vettori-virus. La combinazione di tratti comuni del virus con tratti specifici del vettore ci ha permesso di prevedere i potenziali vettori di zanzare di flavivirus specifici e di addestrare il modello su informazioni aggiuntive distribuite in tutta la rete di flavivirus-zanzare.

L’incertezza nel nostro modello nasce dall’incertezza insita nei nostri set di dati. Lo stato dei vettori non è statico (ad esempio, la mutazione del virus chikungunya per aumentare la trasmissione da parte di Ae. albopictus[Weaver e Forrester, 2015]) e può variare tra le popolazioni di vettori(Bennett et al., 2002). Quando abbiamo incorporato l’incertezza nello status di vettore attraverso il nostro modello supplementare, le nostre previsioni sono generalmente concordate con quelle del nostro modello originale. Tuttavia, l’aumento dell’incertezza ha ridotto la capacità dei modelli di distinguere i collegamenti negativi, con conseguente maggiore incertezza nei punteggi di propensione (misurati in base alla deviazione standard) e un numero maggiore di vettori previsti. Inoltre, il modello funziona male quando si prevedono collegamenti tra vettori e virus con livelli di tratti non inclusi nel set di dati di formazione, come è stato il caso quando si è omesso il virus della febbre gialla. Un’altra fonte di incertezza riguarda i tratti del vettore e del virus. Oltre alla variazione intraspecifica dei tratti biologici, molti vettori sono poco studiati e i tratti comuni, come l’attività di mordere, sono sconosciuti al livello delle specie. Un ulteriore studio del comportamento e della biologia delle specie vettoriali meno comuni aumenterebbe l’accuratezza di tecniche di previsione come questa, e permetterebbe una migliore comprensione del ruolo potenziale delle specie come vettori.

È interessante notare che la nostra rete di flavivirus-zanzare costruita concorda generalmente con la dicotomia proposta di Aedes specie vettoriali emorragiche o febbrili arbovirus e Culex specie vettoriali di virus neurologici o encefalici(Grard et al., 2010)(Figura 1). Tuttavia, ci sono diverse eccezioni a questa tendenza, in particolare il virus del Nilo occidentale, che è vettoriato da diverse specie di Aedes. Inoltre, il nostro modello prevede che diverse specie di Culex siano possibili vettori del virus Zika. Mentre questo può sembrare inizialmente contrario al comune accoppiamento filogenetico di vettori e virus sopra notato, i sintomi di Zika, come il virus del Nilo occidentale, sono sia febbrili che neurologici. Pertanto, i suoi sintomi non seguono la convenzionale divisione emorragica/encefalica. La capacità del virus Zika di essere vettoriato da una varietà di vettori di zanzare potrebbe avere importanti conseguenze per la salute pubblica, in quanto potrebbe espandere sia la gamma geografica che il rischio di trasmissione stagionale del virus Zika, e merita un’ulteriore indagine empirica.

Considerando le nostre previsioni sulle specie vettoriali potenziali e le loro gamme combinate, le specie della lista dei vettori candidati devono essere convalidate per informare la risposta al virus Zika. Gli sforzi di controllo dei vettori che prendono di mira esclusivamente le specie Aedes potrebbero alla fine non riuscire a controllare la trasmissione di Zika perché non controllano altri vettori sconosciuti. Ad esempio, il rilascio di Ae. aegypti geneticamente modificati per controllare la densità dei vettori attraverso la tecnica dell’insetto sterile è specie-specifico e non controllerebbe vettori alternativi(Alphey et al., 2010). Inoltre, le preferenze di habitat delle specie sono diverse e gli sforzi di controllo basati singolarmente sulla riduzione dell’habitat larvale di Aedes non avranno lo stesso successo nel controllare le popolazioni di Cx. quinquefasciatus (Reyet al., 2006). I vettori previsti del virus Zika devono essere testati empiricamente e, se confermati, gli sforzi di controllo dei vettori dovrebbero rispondere ampliando la loro attenzione per controllare l’abbondanza di tutti i vettori previsti del virus Zika. Allo stesso modo, se gli sforzi di controllo devono includere tutte le aree a potenziale rischio di trasmissione della malattia, gli sforzi di salute pubblica dovrebbero espandersi per affrontare regioni come il Midwest settentrionale che rientrano nella gamma delle specie vettoriali aggiuntive previste dal nostro modello. Una comprensione della capacità delle specie di zanzare di veicolare il virus Zika è necessaria per prepararsi all’insediamento potenziale del virus Zika negli Stati Uniti, e raccomandiamo di iniziare il lavoro sperimentale con questo elenco di specie vettori candidate.

Figura 3.Figura 3. Mappe di distribuzione dei vettori previsti del virus Zika negli Stati Uniti continentali.Le mappe delle specie di Aedes si basano sui Centri per il controllo e la prevenzione delle malattie (2016). Le distribuzioni di tutte le altre specie sono mappe georettificate di Darsie e Ward (2005).DOI:
http://dx.doi.org/10.7554/eLife.22053.005

Materiali e metodi

Raccolta dati e costruzione delle caratteristiche

Il nostro set di dati comprendeva una matrice di coppie di vettori-virus relativi a tutti i flavivirus conosciuti e ai loro vettori di zanzare. Per costruire questa matrice, abbiamo dapprima compilato una lista di flavivirus trasmessi dalle zanzare da includere nel nostro studio(Van Regenmortel et al., 2000; Kuno et al., 1998; Cook e Holmes, 2006). Non sono stati inclusi i virus che infettano solo le zanzare e non sono noti per infettare gli esseri umani. Utilizzando questo elenco, abbiamo costruito una matrice di coppia zanzara-virus basata sul database del Global Infectious Diseases and Epidemiology Network(GIDEON, 2016), il Catalogo Internazionale degli Arbovirus che include alcuni altri virus dei vertebrati (ArboCat)(Karabatsos, 1985), l’Enciclopedia di Entomologia Medica e Veterinaria (Russell et al., 2013) e Mackenzie et al. (2012).

Abbiamo definito una coppia nota di vettori-virus come una coppia per la quale è stato osservato l’intero ciclo di trasmissione (cioè l’infezione della zanzara attraverso un ospite infetto (mammifero o aviario) o la farina di sangue che è in grado di essere trasmessa attraverso la saliva). La competenza vettoriale di base sull’isolamento o sull’iniezione intratoracica bypassa diverse importanti barriere alla trasmissione(Hardy et al., 1983), e può non essere una vera prova della capacità di una zanzara di trasmettere un arbovirus. Abbiamo trovato la nostra definizione più conservativa di quella comunemente usata nelle banche dati sulle malattie (ad esempio, Global Infectious Diseases and Epidemiology Network database), che spesso presuppone l’isolamento dalle zanzare catturate allo stato brado come prova del ruolo di vettore di una zanzara. Pertanto, un’analisi supplementare indaga la solidità dei nostri risultati per quanto riguarda l’incertezza dello status di vettore, confrontando l’analisi riportata nel testo principale con una seconda analisi in cui ogni tipo di prova di associazione, compreso il semplice isolamento del virus nelle zanzare selvatiche, viene presa come base per la connessione nella rete virus-vettore (vedi Appendice 1 per l’analisi e i risultati).

Dalla letteraturasono stati raccolti quindici tratti di zanzare(appendice 2 tabella 1) e dodici tratti di virus (appendice 2 tabella 2). Per le specie di zanzare, l’intervallo geografico è stato definito come il numero di paesi in cui la specie è stata raccolta, sulla base della Walter Reed Biosystematics Unit, (2016). Anche se ci sono incertezze negli intervalli delle specie dovute a false assenze, questo rappresenta il set di dati più completo e standardizzato disponibile che include sia le specie di zanzare rare che quelle comuni. L’estensione continentale di una specie è stata registrata come valore binario della sua presenza per continente. L’intervallo di ospiti di una specie è stato definito come il numero di classi tassonomiche di cui la specie è nota per nutrirsi, con la classe Mammalia ulteriormente suddivisa in primati non umani e altri mammiferi, a causa dell’importante ruolo svolto dai primati nelle ricadute zoonotiche di malattie trasmesse da vettori (ad esempio dengue, chikungunya, febbre gialla e virus Zika) (Weaver, 2005; Diallo et al., 2005; Weaver et al., 2016). Il numero totale di flavivirus unici osservati per specie di zanzara è stato calcolato dalla nostra matrice di zanzara-flavivirus. Tutti gli altri tratti si sono basati sul consenso della letteratura (vedi Appendice III per le fonti per specie). Per tre tratti – preferenza urbana, endofilia (una propensione a mordere in ambienti chiusi) e tolleranza alla salinità – se non è stata trovata in letteratura la prova di questo tratto per una zanzara, si è supposto che fosse negativa.10.7554/eLife.22053.006Table 1.Predicted vectors of Zika virus, come riportato dal nostro modello. Le specie di zanzare endemiche degli Stati Uniti continentali sono audaci. Una specie è definita come un vettore noto del virus Zika se è stato osservato un ciclo completo di trasmissione (vedi testo principale).DOI:http://dx.doi.org/10.7554/eLife.22053.006SpeciesGBMprevisione ± SDVettore noto?Aedes aegypti0,81 ± 0,12SìAe. albopictus0,54 ± 0,14SìCulex quinquefasciatus0,38 ± 0,14NoAe. polynesiensis0,36 ± 0,13NoAe. scutellaris0,33 ± 0,13NoAe.africanus0.32 ± 0,11NoAe. furcifer0,31± 0,16SiAe. vittatus0,30 ± 0,20SiAe. taylori0,30± 0,16SiAe.luteocefalo0,25 ± 0,12SìAe. tarsalis0,18± 0,11SìAe. metallicus0,16 ± 0,08NoAe.minutus0.16 ±0.09NoAe. opok0.14 ± 0.06NoAe. bromeliae0.11 ± 0.06NoAe. scapularis0.10 ± 0.04NoCx. pipiens0,10 ± 0,04NoAe. hensilli0,10± 0,06SiSiAe. vigilax0,10 ± 0,05NoCx. annulirostrix0,08 ± 0,03NoPsorophora ferox0,08 ± 0,05NoCx. rubinotus0,08 ± 0,07NoCx. tarsalis0,08 ± 0,03NoAe. occidentalis0,08 ± 0,05NoAe. flavicolis0,07 ± 0,04NoAe.serratus0,07± 0,04NoAe.serratus0,07 ± 0,04NoCx. p. molestus0,07 ± 0,04NoAe. vexans0,06 ± 0,04NoCx. neavei0,06± 0,02NoRunchomyiafrontosa0,06 ± 0,04NoAe. neoafricanus0,06 ± 0,03NoAe.chemulpoensis0.06 ± 0.03NoCx. vishnui0.05± 0.01NoCx. tritaeniorhynchus0.05 ± 0.01NoAe. fowleri0.04± 0.03Si

Abbiamo raccolto dati sui seguenti tratti del virus: range dell’ospite(Mahy, 2009; Mackenzie et al., 2012; Chambers e Monath, 2003; Cook e Zumla, 2009b), gravità della malattia(Mackenzie et al., 2012), la malattia umana(Chambers e Monath, 2003; Cook e Zumla, 2009), la presenza di una proteina mutata dell’involucro, che controlla l’ingresso del virus nelle cellule (Grardet al., 2010), l’anno di isolamento (Karabatsos,1985), e l’intervallo dell’ospite (Karabatsos,1985). La gravità della malattia si basava su Mackenzie et al. (2012), che andava dall’assenza di sintomi noti (ad esempio, il virus Kunjin) a sintomi gravi e a una significativa mortalità umana (ad esempio, il virus della febbre gialla). Per ogni virus, l’intervallo dei vettori è stato calcolato come numero di specie di zanzare per le quali è stato osservato l’intero ciclo di trasmissione. La lunghezza del genoma è stata calcolata come media di tutte le sequenze complete del genoma elencate per ogni flavivirus nel database e nella risorsa di analisi dei virus(http://www.viprbrc.org/). Per i flavivirus scoperti più di recente e non ancora catalogati nei database di cui sopra (ad esempio, New Mapoon Virus, Iquape virus), i tratti virali sono stati raccolti dalla letteratura primaria (fonti elencate nell’Appendice 3).

Modello predittivo

Dopo Han et al. (2015), gli alberi di regressione potenziati (BRT)(Friedman, 2001) sono stati utilizzati per adattare un modello predittivo simile a quello logistico relativo allo stato di tutte le possibili coppie virus-vettore (0: non associato, 1: associato) a una matrice predittrice che comprende i tratti della zanzara e i tratti del virus in ogni coppia. Gli alberi di regressione potenziati aggirano molti problemi associati all’analisi di regressione tradizionale(Elith et al., 2008), consentendo interazioni variabili complesse, collinearità, relazioni non lineari tra covariate e variabili di risposta, e dati mancanti. Inoltre, questa tecnica funziona bene rispetto ad altri approcci di regressione logistica(Friedman, 2001). I modelli ad albero di regressione potenziati e addestrati dipendono dalla divisione tra i dati di addestramento e quelli di prova, in modo tale che ogni modello può prevedere valori di propensione leggermente diversi. Per far fronte a questo, abbiamo addestrato un insieme di 25 modelli BRT con validazione interna incrociata su partizioni indipendenti dei dati di addestramento e di test. Il modello risultante ha dimostrato una bassa varianza nell’importanza relativa delle variabili e nell’accuratezza complessiva del modello, suggerendo che tutti i modelli convergevano verso un risultato simile.

Prima dell’analisi di ogni modello, abbiamo diviso casualmente i dati in set di training (70%) e test (30%), mantenendo la proporzione di etichette positive (associazioni note) in ogni set di training e test. I modelli sono stati formati utilizzando il pacchetto gbm in R (Ridgeway, 2015), con un numero massimo di alberi impostato a 25.000, un tasso di apprendimento di 0,001 e una profondità di interazione di 5. Per correggere un pregiudizio ottimistico(Smith et al., 2014), abbiamo effettuato una convalida incrociata di 10 volte e abbiamo scelto una frazione di borsa pari al 50% dei dati di formazione per ogni iterazione del modello. Abbiamo stimato le prestazioni di ogni singolo modello con tre metriche: Area sotto la curva dell’operatore ricevente, specificità e sensibilità. Per la specificità e la sensibilità, che richiedono una soglia preimpostata, abbiamo effettuato delle previsioni di soglia sui dati di test in base al valore che ha massimizzato la somma della sensibilità e della specificità, una soglia robusta rispetto al rapporto tra la presenza e i punti di sfondo nei set di dati solo presenza(Liu et al., 2016). L’importanza variabile è stata quantificata mediante permutazione(Breiman, 2001) per valutare il contributo relativo di virus e tratti vettoriali alla propensione di un virus e di un vettore a formare una coppia. Poiché abbiamo trasformato molte variabili categoriali in variabili binarie (ad esempio, intervallo continentale come presenza o assenza binaria per continente), la somma dell’importanza relativa di ogni caratteristica binaria è stata sommata per ottenere un unico valore per l’intera variabile.

Ciascuno dei nostri venticinque modelli addestrati è stato poi utilizzato per prevedere nuovi vettori di zanzare di Zika applicando il modello addestrato a un insieme di dati costituito dai tratti virali di Zika abbinati ai tratti di tutte le zanzare per le quali i flavivirus sono stati isolati da individui catturati in natura e, a seconda della specie, possono o meno essere stati testati in esperimenti a ciclo completo di trasmissione (un totale di 180 specie di zanzare). Questo set di dati allargato ci ha permesso di prevedere un gran numero di specie di zanzare, limitando ragionevolmente il nostro set di dati alle specie sospettate di trasmettere i flavivirus. Il risultato di questo modello è stato un punteggio di propensione che va da 0 a 1. Nel nostro caso, il punteggio di propensione finale per ogni vettore è stato il punteggio di propensione medio assegnato dai venticinque modelli. Per etichettare i bordi non osservati, abbiamo soglie i punteggi di propensione al valore del vettore noto più basso classificato(Liu et al., 2013).

Convalida del modello

Oltre alle metriche di performance convenzionali, abbiamo condotto ulteriori analisi per convalidare ulteriormente sia questo metodo di previsione, sia il nostro modello in particolare. Per tenere conto dell’incertezza dei collegamenti vettori-virus nella nostra matrice iniziale, abbiamo ripetuto la nostra analisi per una matrice vettoriale-virus con una definizione meno conservativa di collegamento positivo (isolamento del campo e oltre), definita come il nostro modello supplementare. La competenza del vettore è un tratto dinamico, ed esiste una significativa variazione intraspecifica della capacità di un vettore di trasmettere un virus per alcune specie di zanzare(Diallo et al., 2005; Gubler et al., 1979). Il nostro modello supplementare si basa su una definizione meno conservativa della competenza del vettore e include specie implicate come vettori, ma non ancora verificate attraverso studi di competenza di laboratorio, e quindi rappresenta un’ulteriore incertezza come la variazione intraspecifica.

Questo approccio è ben collaudato nelle applicazioni epidemiologiche(Parascandola, 2004), ma solo recentemente è stato applicato per prevedere le associazioni ecologiche e, in quanto tale, ha limiti unici a questa applicazione. Per valutare ulteriormente questo metodo di previsione, abbiamo eseguito un’analisi “leave-one-out” modificata, in cui abbiamo addestrato un modello ad un set di dati da cui era stato omesso un virus ben studiato, e poi abbiamo previsto i vettori per questo virus e li abbiamo confrontati con una lista di vettori noti. Abbiamo ripetuto questa analisi per i virus del Nilo occidentale, della dengue e della febbre gialla, seguendo lo stesso metodo di formazione del nostro modello originale. Anche se questa analisi si differenzia dal nostro metodo originale, fornisce una valutazione più rigorosa di questo metodo di previsione perché il modello è addestrato su un set di dati incompleto e prevede su dati non familiari, un compito più difficile di quello posto al nostro modello originale.

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